Billy Crudup erblickte am 8.07.1968 in Manhasset, New York, das Licht der Welt. Bis er acht Jahre alt war, lebte der spätere Schauspieler in New York. Nachdem sich seine Eltern jedoch scheiden ließen, zog er mit seinen beiden Brüdern zunächst nach Texas, später nach Florida. Dort machte er 1986 seinen Highschool-Abschluss, bevor er an die "University of North Carolina" ging. Seine Leidenschaft für die Schauspielerei führte Billy Crudup schließlich nach New York, wo er ein zweites Schauspielstudium an der "New York University's Tisch School of the Arts" aufnahm.
Sein Bühnendebüt konnte sich der Schauspieler 1995 auf den Steckbrief schreiben: Zu sehen war er in dem Theaterstück "Arcadia", das im "Lincoln Center Theater" am Broadway aufgeführt wurde. Nur ein Jahr später stand Billy Crudup das erste Mal, da jedoch im Schatten von Robert De Niro und Brad Pitt, in einer Nebenrolle in "Sleepers" vor der Kamera. Im selben Jahr war er zudem in Woody Allens Musical-Film "Alle sagen: I love you" zu sehen. In den Folgejahren bewies er sein Talent in den unterschiedlichsten Rollen in Filmen wie "Almost Famous - Fast berühmt", "Big Fish", "Mission: Impossible III" und "Eat, Pray Love".
2007 erhielt der Darsteller einen "Tony Award" als "Bester Nebendarsteller" für das Broadwaystück "The Coast of Utopia". Privat war der Billy Crudup zwischen 1996 und 2003 mit der Schauspielerin Mary-Louise Parker liiert, mit der er einen gemeinsamen Sohn hat. Für die Darstellerin Claire Danes verließ er seine damalige Freundin, trennte sich 2006 jedoch auch von der Hollywood-Schauspielerin.